1stシーズン
真暦71年。人類総人口の7割が地球から離れた宇宙都市「ダイソンスフィア」で暮らす世界は、「ドルシア軍事盟約連邦」と「環大西洋合衆国（ARUS）」の2大勢力に分かれて対立し、中立の小国「ジオール」は平和を謳歌していた。
ジオールの一区画「モジュール77」で咲森学園に通う普通の高校生・時縞ハルトは、片思い中の幼馴染・指南ショーコとの平和な日常を過ごしていた。しかし、モジュール77は突如ドルシア軍の攻撃を受ける。ショーコが人命救助のために死亡したと思い込んだハルトは、突然地下から出現した謎のロボット・ヴァルヴレイヴIへ搭乗してドルシア軍を撃退するが、その対価として肉体が人ならざる者・マギウスと化したうえに戦闘後にショーコの生存を知ったことで、自責の念に悩むこととなる。ARUSもヴァルヴレイヴIの力を知り、機体を奪取すべく学園の生徒たちを半ば人質にして策を弄する。
一方、大佐カイン・ドレッセルからヴァルヴレイヴI奪取命令を受けたドルシア軍のエージェント・エルエルフは、ハルトに肉体を乗っ取られた際の行動が原因で裏切り者と見なされる。エルエルフは再びハルトの前に現れ、「ドルシアを革命する」という野望と「皆を助ける」というハルトの望みを達成するための「契約」を迫るが、それを拒んだハルトは、学園や家族を守るため、「学園の独立」を選ぶ。
1週間後、エルエルフはヴァルヴレイヴIII〜VIを発見。サキと共に訪れたハルトはマギウス増加を懸念し、口外しないよう頼むが、サキは迷わずヴァルヴレイヴIVのマギウスとなり出撃する。
その後、アードライ率いるドルシア軍の再襲撃により、ハルトの友人・櫻井アイナが死亡。エルエルフの指導により学園は窮地を脱し、中立の月へ向かうことに。モジュール77では、学生たちが有事に備えるようになっていく。
カインとマニンガーの艦隊がモジュール77を挟撃。キューマとライゾウがヴァルヴレイヴのマギウスとなり戦う。教師の貴生川タクミは、モジュール77自体がヴァルヴレイヴ専用であることを明かすが、情報原子RUNEの謎は解けないままだった。
選挙で総理大臣となったショーコ。だが、ハルトは衝動に駆られサキを強姦してしまう。月を目前にしたモジュール77は、デリウス率いるドルシア艦隊の攻撃を受け、リュージも死亡。さらにカインのイデアールが侵攻し、ハルトはサキに求婚するが断られる。
クラッカー少女・アキラがヴァルヴレイヴVIのマギウスとなり活躍。カインはヴァルヴレイヴIIを起動し、異変を見たハーノインは単独で101人評議会へ潜入し真実を知るが殺害される。
2ndシーズン
101人評議会はアマデウスの身体を乗っ取り、カインはヴァルヴレイヴIIを奪取。月へ到着したショーコたちは交渉権をARUSに奪われる。
地球降下作戦中、マリエがヴァルヴレイヴIで戦い、記憶と命を引き換えに仲間を救う。ジオール潜入作戦ではハルトが父ソウイチの悪行を知り決別。エルエルフはリーゼロッテを救出するが、彼女は命を落とす。サキはドルシアに捕らえられる。
帰還したハルトたちはドキュメンタリーで国際世論を動かすが、サキの正体を暴露され、魔女狩りが始まる。ARUSの裏切りと仲間の死。ショーコもハルトを見捨てる。キューマは命を賭してハルトとエルエルフを救う。
月面でハルトとエルエルフは和解し「約束」を交わす。帰還したハルトは「人間とマギウスの共存国を作る」と宣言。最終決戦、ヴァルヴレイヴの力でマギウスの正体を世界に暴く。
カインとの最終決戦で仲間たちは次々と命を落とし、ハルトはエルエルフと一心同体となり、ダーインスレイヴを撃破。ハルトは力尽きるが、エルエルフに「友達」と言われ微笑んで眠る。
エピローグ
その後、世界は第三銀河帝国へと進む。200年後、サキとアキラが皇子に物語を語る。ショーコは赤いスーツで異星人と対峙し、ヴァルヴレイヴIには「ニンゲンシンジマスカ？」のメッセージが灯る。
