西暦2009年に勃発した「第一次星間大戦」を生き延びた地球人類と異星巨人種族ゼントラーディは、種の存続を目的とした「銀河播種計画（宇宙移民計画）」を西暦2012年から実行。やがて銀河系全域へと生活圏を拡げ、各星系の先住種族との交流・共存も果たしたが、地球の新統合政府の政策に対する反感も生まれつつあった。
西暦2067年、銀河系各地で人々が自我を失い凶暴化する謎の奇病「ヴァールシンドローム」が発生し、これを歌の力で鎮静化するため、星間複合企業体ケイオスが擁する戦術音楽ユニット「ワルキューレ」と護衛可変戦闘機（バルキリー）部隊「Δ小隊」が活躍する。夢や目標を見いだせず放浪していた少年ハヤテ・インメルマンは、銀河辺境のブリージンガル球状星団に位置する惑星アル・シャハルにて、ワルキューレに憧れる少女フレイア・ヴィオン、そして生真面目なΔ小隊の一員ミラージュ・ファリーナ・ジーナスと出会う。ハヤテとフレイアはヴァールの暴動に巻き込まれたことをきっかけに、それぞれΔ小隊とワルキューレの一員に加わり、拠点となる惑星ラグナにて新たな生活を始める。
一方、フレイアの故郷である「ウィンダミア王国」は新統合政府に対して宣戦布告。先史科学文明プロトカルチャーが生み出した種族間の戦争が始まり、ハヤテは「空を飛ぶこと」、フレイアは「歌うこと」への覚悟を見いだす。ウィンダミア王国は「空中騎士団」と「風の歌い手」を擁し、ヴァール発症者をマインドコントロールして周辺の星々を勢力下に収めてゆく。増幅された「風の歌」の猛威が吹き荒れ、空中騎士団がさらに攻勢を強めるなか、ヴァール化の症状が進行していたΔ小隊のエース、メッサー・イーレフェルトが、空中騎士団のエース、キース・エアロ・ウィンダミアとの激闘の果てに命を落とす。そして国王指揮のもとアル・シャハルをも制圧したウィンダミア軍は、最後のプロトカルチャー遺跡が眠るラグナへと迫る。ワルキューレとΔ小隊は球状星団じゅうから集った部隊とともに防戦にあたり、メッサーの機体を受け継いだハヤテはフレイアの命を懸けた歌の力を借りてキースに一矢を報いるものの、遺跡上に出現した巨大システムをウィンダミア軍に掌握され、ラグナから住民ともども撤退を余儀なくされる。
球状星団に眠るプロトカルチャー遺跡すべての封印を解き、風の歌による「絶対制風圏」を確立したウィンダミア王国は、死亡した前国王に代わり「風の歌い手」ハインツ・ネーリッヒ・ウィンダミアを新国王に据える。全権を委ねられた宰相ロイド・ブレームは、7年前の独立戦争で大量破壊兵器による虐殺を行い、その罪をウィンダミア側に着せた新統合政府を打倒し、「大銀河文明」の樹立を目指すと宣言する。球状星団解放を目指すワルキューレとΔ小隊は、各惑星の遺跡に出現した巨大システムのひとつで反撃のための実験を試みるが、ハヤテはフレイアの歌との共鳴による影響で感覚拡張を起こし、ヴァール化の危機にさらされることになる。さらにワルキューレのエース、美雲・ギンヌメールの歌の干渉により、巨大システムは破壊される。美雲をめぐるケイオス上層部の対応に疑念を抱いたワルキューレメンバーは独自に動き、その結果、美雲の正体が対ヴァール用に作られたクローンであることが明かされる。
巨大システムの暴走により制風圏の一角が崩れたウィンダミア王国に対し、ケイオスは全戦力をもって反攻を開始する。戦いのなかで、ハヤテはフレイアとミラージュの思いに支えられて暴走を克服し、ワルキューレとΔ小隊は惑星ウィンダミアへと突入する。しかし、ハヤテたちは捕らえられて死刑判決を受け、美雲も、その正体がウィンダミア王国に伝わるプロトカルチャーの遺産「星の歌い手」であることを知ったロイドの手に落ちて操られる。ハヤテたちは脱出に成功するものの、ワルキューレは負傷者を出して作戦続行不能となり、美雲を残してやむなく撤退する。そのなかでフレイアは、歌うことによってウィンダミア人特有の老化現象が進行し、他の人類種よりもはるかに短い自分の寿命がさらに縮まったことに気づく。
その歌に触れた者の意識を同調させ自我を失わせる「星の歌い手」の力を手に入れたウィンダミア王国は、母星と対をなすラグナのシステム上に現れた「星の神殿」に美雲を据え、全銀河に歌を響かせようとする。ケイオスの部隊はこれを阻止すべくラグナに突入するが、ロイドは和平を求めるハインツの意に反し、「星の歌」の力によって全銀河に住まう人類種の意識を同調させて巨大な知性体へと進化させ、ウィンダミア人を核とした永遠なる統治をもくろむ。すべての自我が取り込まれようとするなか、ハヤテはフレイアに自分の思いを告白し、寿命の差を気にして気持ちを秘めていたフレイアもミラージュに叱咤され、その思いにこたえる。迷いを振り切ったフレイアの歌をきっかけに意識の同調を打ち破ったワルキューレとΔ小隊は、ハインツの命を受けた空中騎士団の助力を得て、美雲の救出に成功する。そしてキースは道をたがえた友ロイドをみずからの手で討ち、運命をともにする。ウィンダミア軍が撤退し、平和を取り戻したラグナの空で、ハヤテはフレイアとともに生きてゆくことを誓う。
