西曆2009年爆發的「第一次星間大戰」中，倖存的地球人類和異星巨人種族為了延續種族，從西曆2012年開始實施「銀河播種計劃（宇宙移民計劃）」。隨著生活圈逐漸擴展到銀河系全域，他們與各星系的原住種族建立了交流與共存，但也逐漸對地球新統合政府的政策產生了反感。
西曆2067年，銀河系各地爆發了一種神秘的奇病「瓦爾症候群」，患者會失去自我並變得凶暴。為了用歌聲平息這種病，星間複合企業體凱厄斯（ケイオス）組建了戰術音樂組合「Walküre」和護衛可變戰鬥機（瓦爾基里，Valkyrie）部隊「Δ小隊（Delta小隊）」。沒有夢想和目標而四處流浪的少年疾風·因梅爾曼（ハヤテ・インメルマン），在銀河邊境的布里希嘉曼球狀星團（ブリージンガル球狀星團）中的行星阿爾·沙哈爾（アル・シャハル）上，遇到了憧憬Walküre的少女芙蕾雅·薇恩（フレイア・ヴィオン），以及Δ小隊的一員米拉潔·法莉娜·吉納斯（ミラージュ・ファリーナ・ジーナス）。在卷入瓦爾暴動後，疾風和芙蕾雅分別加入了Δ小隊和Walküre，並在作為基地的行星拉格納（ラグナ）開始了新的生活。
另一方面，芙蕾雅的故鄉「溫德米爾王國（ウィンダミア王国）」向新統合政府宣戰。原始文化創造的種族間戰爭開始了，疾風決心「飛翔於空中」，芙蕾雅則下定決心「歌唱」。溫德米爾王國擁有「空中騎士團」和「風之歌手」，利用瓦爾患者進行精神控制，將周邊星球納入勢力範圍。當「風之歌」的力量愈發強大，空中騎士團加強攻勢時，Δ小隊的王牌梅薩·伊雷菲爾特（メッサー・イーレフェルト）因瓦爾化症狀惡化，最終在與空中騎士團王牌基斯·愛羅·溫德米爾（キース・エアロ・ウィンダミア）的激戰中喪命。溫德米爾軍在國王的指揮下占領了阿爾·沙哈爾，並逼近最後一處原始文化遺跡所在的拉格納。Walküre和Δ小隊與來自球狀星團各地的部隊一起防守，疾風繼承了梅薩的機體，在芙蕾雅的拼命歌聲支持下擊敗了基斯。然而，巨大系統在遺跡上出現並被溫德米爾軍掌握，迫使拉格納的居民撤退。
溫德米爾王國解開了球狀星團中所有原始文化遺跡的封印，確立了「絕對制風圈」，並讓「風之歌手」海因茨·涅里希·溫德米爾（ハインツ・ネーリッヒ・ウィンダミア）繼任新國王。全權宰相洛伊德·弗雷姆（ロイド・ブレーム）宣布要推翻在7年前的獨立戰爭中使用大量殺傷性武器進行大屠殺並嫁禍溫德米爾的地球新統合政府，建立「大銀河文明」。Walküre和Δ小隊試圖在其中一處出現巨大系統的星球進行反擊實驗，但疾風因與芙蕾雅的歌聲共鳴而產生感覺擴張，面臨瓦爾化危機。最終，美雲·基努梅爾（美雲・ギンヌメール）的歌聲干擾摧毀了巨大系統，Walküre成員對凱厄斯高層的行動產生疑慮，發現美雲是針對瓦爾的克隆人。
巨大系統失控使溫德米爾王國的制風圈崩潰，凱厄斯全力展開反攻。戰鬥中，疾風在芙蕾雅和米拉潔的支持下克服了暴走，Walküre和Δ小隊突入惑星溫德米爾。但疾風等人被捕並判處死刑，美雲也被洛伊德控制，發現她是原始文化遺產「星之歌手」。疾風等人成功逃脫，但Walküre因成員受傷不得不中止作戰，並撤退留下美雲。弗蕾亞發現她因歌唱而加速了溫德米爾人特有的老化現象，壽命縮短。
溫德米爾王國在拉格納的系統上建立「星之神殿」，計劃利用美雲的歌聲在全銀河中傳播。凱厄斯部隊為阻止這一計劃突入拉格納，但洛伊德違背海因茨的和平願望，試圖利用「星之歌」將全銀河的意識同調，創造以溫德米爾人為核心的永恆統治。當所有自我意識將被同化之際，疾風向芙蕾雅告白，芙蕾雅也在米拉潔的鼓勵下回應了他的感情。Walküre和Δ小隊在芙蕾雅歌聲的帶領下打破了意識同調，並在空中騎士團的幫助下救出了美雲。基斯親手擊敗了背叛的朋友洛伊德，共同面對命運。溫德米爾軍撤退，拉格納恢復和平，疾風與芙蕾雅在空中相互許下了共同生活的誓言。
