在《偶像大師 灰姑娘女孩》遊戲裡,玩家所扮演的主人翁是一名藝能事務所的製作人。故事的核心目標,是要創立並經營屬於自己的事務所,招募新人、培育偶像,讓她們逐漸累積人氣,最終成長為萬眾矚目的頂級偶像,而玩家自己也將以「頂級製作人」為目標一路前進。
遊戲一開始,製作人會遇見三位偶像候補生:島村卯月、澀谷凜與本田未央。她們是玩家邂逅的第一批新人,製作人將從她們之中選擇一人展開培育,並陪伴她走上舞台,在眾人矚目下逐漸綻放光芒。隨著故事推進,製作人還需要親自外出發掘新人,走訪不同地點尋找具有潛力的少女。每當完成遊戲中的關卡,就能解鎖更多區域,遇見更多的偶像候補者。
隨著一名又一名少女加入,製作人得以建立起一支專屬的偶像團隊。這些偶像各自懷抱夢想與個性,透過演唱會、工作與訓練逐漸成長,而製作人則是帶領她們一步步邁向成功的關鍵。最終,玩家所經營的事務所與團隊將會是獨一無二的存在,也代表著製作人自身努力與成果的結晶。